DNA origami nanorulers and emerging reference structures

Scheckenbach, Michael ; Bauer, Julian ; Zähringer, Jonas ; Selbach, Florian und Tinnefeld, Philip (10. November 2020): DNA origami nanorulers and emerging reference structures. In: APL Materials, Bd. 8, 110902

Abstract

The DNA origami technique itself is considered a milestone of DNA nanotechnology and DNA origami nanorulers represent the first widespread application of this technique. DNA origami nanorulers are used to demonstrate the capabilities of techniques and are valuable training samples. They have meanwhile been developed for a multitude of microscopy methods including optical microscopy, atomic force microscopy, and electron microscopy, and their unique properties are further exploited to develop point-light sources, brightness references, nanophotonic test structures, and alignment tools for correlative microscopy. In this perspective, we provide an overview of the basics of DNA origami nanorulers and their increasing applications in fields of optical and especially super-resolution fluorescence microscopy. In addition, emerging applications of reference structures based on DNA origami are discussed together with recent developments.

• Dokumententyp: Zeitschriftenartikel
• EU Funded Grant Agreement Number: 737089
• EU-Projekte: Horizon 2020 > Future & Emerging Technologies Program > 737089: ChipScope - Overcoming the Limits if Diffraction with Super-Resolution Lighting on a Chip
• Publikationsform: Publisher's Version
• Fakultät: Chemie und Pharmazie > Department Chemie
• Fakultätsübergreifende Einrichtungen: Center for NanoScience (CENS) ; Nanosystems Initiative Munich (NIM)
• Themengebiete: 500 Naturwissenschaften und Mathematik > 500 Naturwissenschaften ; 500 Naturwissenschaften und Mathematik > 540 Chemie
• Sprache: Englisch

Literaturliste

1 S. W. Hell, S. J. Sahl, M. Bates, X. Zhuang, R. Heintzmann, M. J. Booth, J. Bewersdorf, G. Shtengel, H. Hess, P. Tinnefeld, A. Honigmann, S. Jakobs, I. Testa, L. Cognet, B. Lounis, H. Ewers, S. J. Davis, C. Eggeling, D. Klenerman, K. I. Willig, G. Vicidomini, M. Castello, A. Diaspro, and T. Cordes, J. Phys. D: Appl. Phys. 48, 443001 (2015).

2 D. Baddeley and J. Bewersdorf, Annu. Rev. Biochem. 87, 965 (2018).

3 G. Jacquemet, A. F. Carisey, H. Hamidi, R. Henriques, and C. Leterrier, J. Cell Sci. 133, jcs240713 (2020).

4 T. A. Klar, S. Jakobs, M. Dyba, A. Egner, and S. W. Hell, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 97, 8206 (2000). 5 M. J. Rust, M. Bates, and X. Zhuang, Nat. Methods 3, 793 (2006).

6 M. Heilemann, S. van de Linde, M. Schüttpelz, R. Kasper, B. Seefeldt, A. Mukherjee, P. Tinnefeld, and M. Sauer, Angew. Chem. 120, 6266 (2008).

7 E. Betzig, G. H. Patterson, R. Sougrat, O. W. Lindwasser, S. Olenych, J. S. Bonifacino, M. W. Davidson, J. Lippincott-Schwartz, and H. F. Hess, Science 313, 1642 (2006).

8 A. Sharonov and R. M. Hochstrasser, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 103, 18911 (2006). 9 R. Jungmann, C. Steinhauer, M. Scheible, A. Kuzyk, P. Tinnefeld, and F. C. Simmel, Nano Lett. 10, 4756 (2010).

10 F. Balzarotti, Y. Eilers, K. C. Gwosch, A. H. Gynnå, V. Westphal, F. D. Stefani, J. Elf, and S. W. Hell, Science 355, 606 (2017).

11 K. C. Gwosch, J. K. Pape, F. Balzarotti, P. Hoess, J. Ellenberg, J. Ries, and S. W. Hell, Nat. Methods 17, 217 (2020).

12 M. G. L. Gustafsson, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 102, 13081 (2005).

13 M. G. L. Gustafsson, J. Microsc. 198, 82 (2000).

14 C. Steinhauer, R. Jungmann, T. L. Sobey, F. C. Simmel, and P. Tinnefeld, Angew. Chem., Int. Ed. 48, 8870 (2009).

15 A. Descloux, K. S. Grußmayer, and A. Radenovic, Nat. Methods 16, 918 (2019).

16 N. Banterle, K. H. Bui, E. A. Lemke, and M. Beck, J. Struct. Biol. 183, 363 (2013).

17 J. V. Thevathasan, M. Kahnwald, K. Cieslinski, P. Hoess, S. K. Peneti, M. Reitberger, D. Heid, K. C. Kasuba, S. J. Hoerner, Y. Li, Y.-L. Wu, M. Mund, U. Matti, P. M. Pereira, R. Henriques, B. Nijmeijer, M. Kueblbeck, V. J. Sabinina, J. Ellenberg, and J. Ries, Nat. Methods 16, 1045 (2019).

18 U. Endesfelder and M. Heilemann, Nat. Methods 11, 235 (2014).

19 J . J. Schmied, M. Raab, C. Forthmann, E. Pibiri, B. Wünsch, T. Dammeyer, and P. Tinnefeld, Nat. Protoc. 9, 1367 (2014).

20 J. J. Schmied, A. Gietl, P. Holzmeister, C. Forthmann, C. Steinhauer, T. Dammeyer, and P. Tinnefeld, Nat. Methods 9, 1133 (2012).

21 M. Raab, J. J. Schmied, I. Jusuk, C. Forthmann, and P. Tinnefeld, ChemPhysChem 15, 2431 (2014).

22 C. Steinhauer, R. Jungmann, T. L. Sobey, F. C. Simmel, and P. Tinnefeld, Angew. Chem. 121, 9030 (2009).

23 J. J. Schmied, C. Forthmann, E. Pibiri, B. Lalkens, P. Nickels, T. Liedl, and P. Tinnefeld, Nano Lett. 13, 781 (2013).

24 P. W. K. Rothemund, Nature 440, 297 (2006).

25 S. M. Douglas, H. Dietz, T. Liedl, B. Högberg, F. Graf, and W. M. Shih, Nature 459, 414 (2009).

26 C. E. Castro, F. Kilchherr, D.-N. Kim, E. L. Shiao, T. Wauer, P. Wortmann, M. Bathe, and H. Dietz, Nat. Methods 8, 221 (2011).

27 Y. Ke, S. Lindsay, Y. Chang, Y. Liu, and H. Yan, Science 319, 180 (2008).

28 M. Raab, I. Jusuk, J. Molle, E. Buhr, B. Bodermann, D. Bergmann, H. Bosse, and P. Tinnefeld, Sci. Rep. 8, 1780 (2018).

29 S. Beater, M. Raab, and P. Tinnefeld, Methods in Cell Biology (Academic Press, Inc., 2014), pp. 449–466.

30 X.-C. Bai, T. G. Martin, S. H. W. Scheres, and H. Dietz, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 109, 20012 (2012).

31 S. Fischer, C. Hartl, K. Frank, J. O. Rädler, T. Liedl, and B. Nickel, Nano Lett. 16, 4282 (2016).

32 J. J. Funke and H. Dietz, Nat. Nanotechnol. 11, 47 (2016).

33 M. T. Strauss, F. Schueder, D. Haas, P. C. Nickels, and R. Jungmann, Nat. Commun. 9, 1600 (2018).

34 A. Shaw, I. T. Hoffecker, I. Smyrlaki, J. Rosa, A. Grevys, D. Bratlie, I. Sandlie, T. E. Michaelsen, J. T. Andersen, and B. Högberg, Nat. Nanotechnol. 14, 184 (2019).

35 T. Schröder, M. B. Scheible, F. Steiner, J. Vogelsang, and P. Tinnefeld, Nano Lett. 19, 1275 (2019).

36 R. Iinuma, Y. Ke, R. Jungmann, T. Schlichthaerle, J. B. Woehrstein, and P. Yin, Science 344, 65 (2014).

37 S. J. Sahl, S. W. Hell, and S. Jakobs, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 18, 685 (2017).

38 M. Sauer and M. Heilemann, Chem. Rev. 117, 7478 (2017).

39 A. Jimenez, K. Friedl, and C. Leterrier, Methods 174, 100 (2020).

40 J. Fölling, M. Bossi, H. Bock, R. Medda, C. A. Wurm, B. Hein, S. Jakobs, C. Eggeling, and S. W. Hell, Nat. Methods 5, 943 (2008).

41 T. Dertinger, R. Colyer, G. Iyer, S. Weiss, and J. Enderlein, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 106, 22287 (2009).

42 G. Giannone, E. Hosy, F. Levet, A. Constals, K. Schulze, A. I. Sobolevsky, M. P. Rosconi, E. Gouaux, R. Tampé, D. Choquet, and L. Cognet, Biophys. J. 99, 1303 (2010).

43 G. Patterson, M. Davidson, S. Manley, and J. Lippincott-Schwartz, Annu. Rev. Phys. Chem. 61, 345 (2010).

44 S. Tajada, C. M. Moreno, O. Samantha, S. Woods, D. Sato, M. F. Navedo, and L. F. Santana, J. Gen. Physiol. 149, 639 (2017).

45 Y. G. Suárez, J. L. Martínez, D. T. Hernández, H. O. Hernández, A. Pérez-Delgado, M. Méndez, C. D. Wood, J. M. Rendon-Mancha, D. Silva-Ayala, S. López, A. Guerrero, and C. F. Arias, Elife 8, e42906 (2019).

46 H. A. T. Pritchard, P. W. Pires, E. Yamasaki, P. Thakore, and S. Earley, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 115, E9745 (2018).

47 H. A. T. Pritchard, C. S. Griffin, E. Yamasaki, P. Thakore, C. Lane, A. S. Greenstein, and S. Earley, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 116, 21874 (2019).

48 K. J. A. Martens, S. P. B. van Beljouw, S. van der Els, J. N. A. Vink, S. Baas, G. A. Vogelaar, S. J. J. Brouns, P. van Baarlen, M. Kleerebezem, and J. Hohlbein, Nat. Commun. 10, 3552 (2019).

49 I. Jayasinghe, A. H. Clowsley, and C. Soeller, Advances in Biomembranes and Lipid Self-Assembly, edited by A. Igliˇc, M. Rappolt, and L. S.-A. García-Sáez (Academic Press, 2018), pp. 167–197.

50 J. L. Davis, B. Dong, C. Sun, and H. F. Zhang, J. Biomed. Opt. 23, 1 (2018).

51 S. Mailfert, J. Touvier, L. Benyoussef, R. Fabre, A. Rabaoui, M.-C. Blache, Y. Hamon, S. Brustlein, S. Monneret, D. Marguet, and N. Bertaux, Biophys. J. 115, 565 (2018).

52 R. J. Marsh, K. Pfisterer, P. Bennett, L. M. Hirvonen, M. Gautel, G. E. Jones, and S. Cox, Nat. Methods 15, 689 (2018).

53 A. D. Staszowska, P. Fox-Roberts, L. M. Hirvonen, C. J. Peddie, L. M. Collinson, G. E. Jones, and S. Cox, Bioinformatics 34, 4102 (2018).

54 M. Fazel, M. J. Wester, B. Rieger, R. Jungmann, and K. A. Lidke, bioRxiv 752287 (2019).

55 R. Diekmann, Ø. I. Helle, C. I. Øie, P. McCourt, T. R. Huser, M. Schüttpelz, and B. S. Ahluwalia, Nat. Photonics 11, 322 (2017).

56 I. Gyongy, A. Davies, N. A. W. Dutton, R. R. Duncan, C. Rickman, R. K. Henderson, and P. A. Dalgarno, Sci. Rep. 6, 37349 (2016).

57 I. M. Antolovic, S. Burri, C. Bruschini, R. A. Hoebe, and E. Charbon, Sci. Rep. 7, 44108 (2017).

58 M. Caccia, L. Nardo, R. Santoro, and D. Schaffhauser, Nucl. Instrum. Methods Phys. Res., Sect. A 926, 101 (2019).

59 S. Coelho, J. Baek, M. S. Graus, J. M. Halstead, P. R. Nicovich, K. Feher, H. Gandhi, J. J. Gooding, and K. Gaus, Sci. Adv. 6, eaay8271 (2020).

60 J. Schnitzbauer, M. T. Strauss, T. Schlichthaerle, F. Schueder, and R. Jungmann, Nat. Protoc. 12, 1198 (2017).

61 M. Ovesný, P. Kˇrížek, J. Borkovec, Z. Švindrych, and G. M. Hagen, Bioinformatics 30, 2389 (2014).

62 J. Schmied, Opt. Photonik 11, 23 (2016).

63 R. Lin, A. H. Clowsley, T. Lutz, D. Baddeley, and C. Soeller, Methods 174, 56 (2020).

64 R. Jungmann, M. S. Avendaño, M. Dai, J. B. Woehrstein, S. S. Agasti, Z. Feiger, A. Rodal, and P. Yin, Nat. Methods 13, 439 (2016).

65 O. K. Wade, J. B. Woehrstein, P. C. Nickels, S. Strauss, F. Stehr, J. Stein, F. Schueder, M. T. Strauss, M. Ganji, J. Schnitzbauer, H. Grabmayr, P. Yin, P. Schwille, and R. Jungmann, Nano Lett. 19, 2641 (2019).

66 F. Schueder, J. Stein, F. Stehr, A. Auer, B. Sperl, M. T. Strauss, P. Schwille, and R. Jungmann, Nat. Methods 16, 1101 (2019).

67 S. Strauss and R. Jungmann, Nat. Methods 17, 789 (2020).

68 M. F. Juette, T. J. Gould, M. D. Lessard, M. J. Mlodzianoski, B. S. Nagpure, B. T. Bennett, S. T. Hess, and J. Bewersdorf, Nat. Methods 5, 527 (2008).

69 B. Huang, W. Wang, M. Bates, and X. Zhuang, Science 319, 810 (2008).

70 M. Raab, C. Vietz, F. D. Stefani, G. P. Acuna, and P. Tinnefeld, Nat. Commun. 8, 13966 (2017).

71 L. E. Weiss, Y. S. Ezra, S. Goldberg, B. Ferdman, O. Adir, A. Schroeder, O. Alalouf, and Y. Shechtman, Nat. Nanotechnol. 15, 500 (2020).

72 K. K. H. Chung, Z. Zhang, P. Kidd, Y. Zhang, N. D. Williams, B. Rollins, Y. Yang, C. Lin, D. Baddeley, and J. Bewersdorf, bioRxiv:066886 (2020).

73 S. W. Hell and J. Wichmann, Opt. Lett. 19, 780 (1994).

74 C. A. Combs, D. L. Sackett, and J. R. Knutson, J. Microsc. 274, 168 (2019).

75 S. C. Sidenstein, E. D’Este, M. J. Böhm, J. G. Danzl, V. N. Belov, and S. W. Hell, Sci. Rep. 6, 26725 (2016).

76 S. Schedin-Weiss, I. Caesar, B. Winblad, H. Blom, and L. O. Tjernberg, Acta Neuropathol. Commun. 4, 29 (2016).

77 T. J. Nicholls, C. A. Nadalutti, E. Motori, E. W. Sommerville, G. S. Gorman, S. Basu, E. Hoberg, D. M. Turnbull, P. F. Chinnery, N.-G. Larsson, E. Larsson, M. Falkenberg, R. W. Taylor, J. D. Griffith, and C. M. Gustafsson, Mol. Cell 69, 9 (2018).

78 J. J. S. J. J. Schmied, R. Dijkstra, M. Scheible, and G. M. R. De Luca, “Measuring the 3D STED-PSF with a new type of fluorescent beads,” available at https://www.leica-microsystems.com/science-lab/measuring-the-3d-stedpsf- with-a-new-type-of-fluorescent-beads/.

79 S. Beater, P. Holzmeister, E. Pibiri, B. Lalkens, and P. Tinnefeld, Phys. Chem. Chem. Phys. 16, 6990 (2014).

80 S. Beater, P. Holzmeister, B. Lalkens, and P. Tinnefeld, Opt. Express 23, 8630 (2015).

81 R. Jungmann, M. S. Avendaño, J. B. Woehrstein, M. Dai, W. M. Shih, and P. Yin, Nat. Methods 11, 313 (2014).

82 F. Göttfert, T. Pleiner, J. Heine, V. Westphal, D. Görlich, S. J. Sahl, and S. W. Hell, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 114, 2125 (2017).

83 J. Alvelid and I. Testa, J. Phys. D: Appl. Phys. 53, ab4c13 (2020).

84 A. Girsault and A. Meller, Opt. Lett. 45, 2712 (2020).

85 H. Ta, J. Keller, M. Haltmeier, S. K. Saka, J. Schmied, F. Opazo, P. Tinnefeld, A. Munk, and S. W. Hell, Nat. Commun. 6, 7977 (2015).

86 M. Oneto, L. Scipioni, M. J. Sarmento, I. Cainero, S. Pelicci, L. Furia, P. G. Pelicci, G. I. Dellino, P. Bianchini, M. Faretta, E. Gratton, A. Diaspro, and L. Lanzanò, Biophys. J. 117, 2054 (2019).

87 J. Cnossen, T. Hinsdale, R. Thorsen, M. Siemons, F. Schueder, R. Jungmann, C. S. Smith, B. Rieger, and S. Stallinga, Nat. Methods 17, 59 (2020).

88 L. Gu, Y. Li, S. Zhang, Y. Xue, W. Li, D. Li, T. Xu, and W. Ji, Nat. Methods 16, 1114 (2019).

89 L. Stryer and R. P. Haugland, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 58, 719 (1967).

90 I. H. Stein, V. Schüller, P. Böhm, P. Tinnefeld, and T. Liedl, ChemPhysChem 12, 689 (2011).

91 E. S. Andersen, M. Dong, M. M. Nielsen, K. Jahn, R. Subramani, W. Mamdouh, M. M. Golas, B. Sander, H. Stark, C. L. P. Oliveira, J. S. Pedersen, V. Birkedal, F. Besenbacher, K. V. Gothelf, and J. Kjems, Nature 459, 73 (2009).

92 G. P. Acuna, M. Bucher, I. H. Stein, C. Steinhauer, A. Kuzyk, P. Holzmeister, R. Schreiber, A. Moroz, F. D. Stefani, T. Liedl, F. C. Simmel, and P. Tinnefeld, ACS Nano 6, 3189 (2012).

93 G. P. Acuna, F. M. Möller, P. Holzmeister, S. Beater, B. Lalkens, and P. Tinnefeld, Science 338, 506 (2012).

94 K. Trofymchuk, V. Glembockyte, L. Grabenhorst, F. Steiner, C. Vietz, C. Close, M. Pfeiffer, L. Richter, M. L. Schütte, F. Selbach, R. Yaadav, J. Zähringer, Q. Wei, A. Ozcan, B. Lalkens, G. P. Acuna, and P. Tinnefeld, bioRxiv:2020.04.09.032037 (2020).

95 N. Aissaoui, K. Moth-Poulsen, M. Käll, P. Johansson, L. M. Wilhelmsson, and B. Albinsson, Nanoscale 9, 673 (2017).

96 J. Bohlen, Á. Cuartero-González, E. Pibiri, D. Ruhlandt, A. I. Fernández-Domínguez, P. Tinnefeld, and G. P. Acuna, Nanoscale 11, 7674 (2019).

97 K. Korobchevskaya, B. Lagerholm, H. Colin-York, and M. Fritzsche, Photonics 4, 41 (2017).

98 S. Isbaner, N. Karedla, I. Kaminska, D. Ruhlandt, M. Raab, J. Bohlen, A. Chizhik, I. Gregor, P. Tinnefeld, J. Enderlein, and R. Tsukanov, Nano Lett. 18, 2616 (2018).

99 I. Kaminska, J. Bohlen, S. Rocchetti, F. Selbach, G. P. Acuna, and P. Tinnefeld, Nano Lett. 19, 4257 (2019).

100 A. Ghosh, A. Sharma, A. I. Chizhik, S. Isbaner, D. Ruhlandt, R. Tsukanov, I. Gregor, N. Karedla, and J. Enderlein, Nat. Photonics 13, 860 (2019).

101 F. Chen, P. W. Tillberg, and E. S. Boyden, Science 347, 543 (2015).

102 J.-B. Chang, F. Chen, Y.-G. Yoon, E. E. Jung, H. Babcock, J. S. Kang, S. Asano, H.-J. Suk, N. Pak, P. W. Tillberg, A. T. Wassie, D. Cai, and E. S. Boyden, Nat. Methods 14, 593 (2017).

103 Y. Wang, Z. Yu, C. K. Cahoon, T. Parmely, N. Thomas, J. R. Unruh, B. D. Slaughter, and R. S. Hawley, Nat. Protoc. 13, 1869 (2018).

104 A. R. Halpern, G. C. M. Alas, T. J. Chozinski, A. R. Paredez, and J. C. Vaughan, ACS Nano 11, 12677 (2017).

105 M. B. Scheible and P. Tinnefeld, bioRxiv:265405 (2018).

106 V. C. Coffman and J.-Q. Wu, Mol. Biol. Cell 25, 1545 (2014).

107 C. Vietz, M. L. Schütte, Q. Wei, L. Richter, B. Lalkens, A. Ozcan, P. Tinnefeld, and G. P. Acuna, ACS Omega 4, 637 (2019).

108 A. Schwartz, A. K. Gaigalas, L. Wang, G. E. Marti, R. F. Vogt, and E. Fernandez-Repollet, Cytometry, Part B 57B, 1 (2004).

109 L. D. Smith, Y. Liu, M. U. Zahid, T. D. Canady, L. Wang, M. Kohli, B. T. Cunningham, and A. M. Smith, ACS Nano 14, 2324 (2020).

110 A. Kurz, J. J. Schmied, K. S. Grußmayer, P. Holzmeister, P. Tinnefeld, and D.-P. Herten, Small 9, 4061 (2013).

111 Q. Wei, G. Acuna, S. Kim, C. Vietz, D. Tseng, J. Chae, D. Shir, W. Luo, P. Tinnefeld, and A. Ozcan, Sci. Rep. 7, 2124 (2017).

112 A. Kuzyk, R. Schreiber, Z. Fan, G. Pardatscher, E.-M. Roller, A. Högele, F. C. Simmel, A. O. Govorov, and T. Liedl, Nature 483, 311 (2012).

113 A. Briegel, M. Pilhofer, D. N. Mastronarde, and G. J. Jensen, J. Struct. Biol. 183, 95 (2013).

114 D. P. Harland, V. Novotna, M. Richena, S. Velamoor, M. Bostina, and A. J. McKinnon, J. Struct. Biol. 206, 345 (2019).

115 D. P. Harland, V. Novotná, M. Richena, M. Bostina, S. Velamoor, and A. J. McKinnon, Microsc. Microanal. 25, 1348 (2019).

116 T. Neumann, J. Barner, and D. Stamov, JPK Application Note 1, 2014.

117 O. Schulz, Z. Zhao, A. Ward, M. Koenig, F. Koberling, Y. Liu, J. Enderlein, H. Yan, and R. Ros, Opt. Nanosc. 2, 1 (2013).

118 S. Helmig, A. Rotaru, D. Arian, L. Kovbasyuk, J. Arnbjerg, P. R. Ogilby, J. Kjems, A. Mokhir, F. Besenbacher, and K. V. Gothelf, ACS Nano 4, 7475 (2010).

119 M. Dienerowitz, F. Dienerowitz, and M. Börsch, J. Opt. 20, 034006 (2018).

120 A. E. Cohen and W. E. Moerner, Appl. Phys. Lett. 86, 093109 (2005).

121 J. Huff, W. Bathe, R. Netz, T. Anhut, and K. Weisshart, Technology Note by ZEISS 1, 2015.

122 R. T. Borlinghaus and C. Kappel, Nat. Methods 13, i (2016).

123 L. Wang, B. Bateman, L. C. Zanetti-Domingues, A. N. Moores, S. Astbury, C. Spindloe, M. C. Darrow, M. Romano, S. R. Needham, K. Beis, D. J. Rolfe, D. T. Clarke, and M. L. Martin-Fernandez, Commun. Biol. 2, 74 (2019).